Nel teatro realizzato per conto degli “Accademici Illuminati” dall’Architetto Antionio Gabrielli la prima rappresentazione si svolse nel 1666. L’attività continuò per molti anni fra un restauro e un altro finché nel 1783 gli Accademici decisero di ricostruirlo. Nel 1939 il Teatro venne ceduto al Comune di Città di Castello. Gli ultimi restauri del Teatro avvennero in due fasi: la prima, più sostanziale, nel 1979 e la seconda nel 1984; lavori che consentirono l’uso della sala e dei palchi a circa quattrocento persone. Oltre che per la stagione teatrale e per il Festival delle Nazioni, il Teatro viene utilizzato dalle Associazioni culturali cittadine per spettacoli e iniziative di vario genere